2001年10月欧冠最快进球的记录保持者是，9岁的威尔希尔加入了阿森纳足球俱乐部的青训营。威尔希尔在阿森纳青年队成长起来，15岁便担任了阿森纳16岁以下组队长；还曾在18岁以下组比赛中亮相。

2007年夏天，威尔希尔参加了G14批准的针对19岁以下青少年的世界级单项足球比赛——冠军青年杯。回国​​后，他随即被前阿森纳“五虎”之一、阿森纳青年队主教练史蒂夫·博尔德选中，加入阿森纳U-18队，与切尔西U-18队对战。随后，威尔希尔在阿森纳预备队4-1战胜阿斯顿维拉的比赛中打进了自己的处子球。在对阵沃特福德青年队的比赛中，威尔希尔更是完成帽子戏法，帮助球队夺得2006-07赛季英格兰足球青年联赛A组冠军，但遗憾在附加赛半决赛中不敌莱斯特城U-18青年队。

2008年2月，威尔希尔首次以预备队球员身份代表阿森纳在对阵雷丁的预备队比赛中出场并攻入一球。2008年4月，威尔希尔在主场对阵德比郡预备队的比赛中首次亮相，替补队友萨姆·墨菲出场，在对阵西汉姆联预备队的比赛中完成一粒进球和一次助攻。随后阿森纳选拔了威尔希尔、扎克·安萨、埃马纽埃尔·弗里姆蓬、卢克·弗里曼、贝尼克·阿福比和杰森·班顿等年轻球员参加亚特兰大杯。威尔希尔在本次赛事中攻入两球，并被评选为赛事最佳球员。

2008年1月，阿森纳与威尔希尔签订了职业合同。2008年夏天，威尔希尔随阿森纳队参加了一系列热身赛，表现十分出色。随后的2008-09赛季，不到17岁的威尔希尔得到了在英超联赛中出场的机会。2008年9月，在英超阿森纳与布莱克本的比赛中，年仅16岁256天的威尔希尔在第81分钟替补范佩西出场，打破了法布雷加斯保持的阿森纳队史最年轻出场纪录（17岁103天）。

2008年9月23日，威尔希尔在阿森纳对阵谢菲尔德联的比赛中获得首发机会并打入一球，帮助阿森纳6比0获胜。在联赛杯第四轮对阵雷丁的比赛中，威尔希尔助攻队友进球。2008年11月25日，威尔希尔在欧冠小组赛对阵基辅迪纳摩的比赛中替补出场，成为阿森纳队史欧冠出场最年轻的球员，也是欧冠历史上第六年轻的出场球员。

2008-09赛季，威尔希尔还代表阿森纳U-18青年队参加了英格兰青年足总杯比赛，在决赛中，威尔希尔贡献两次助攻和一粒进球，帮助阿森纳U-18击败利物浦U-18，帮助球队夺得青年足总杯冠军。

博尔顿流浪者队（2010 年 1 月 29 日 - 2010 年 5 月 30 日）租借

2009年夏天，威尔希尔继续随阿森纳一线队参加了一系列热身赛，并在酋长杯中表现十分出色。在对阵格拉斯哥流浪者的比赛中，威尔希尔打进两球。不过，威尔希尔在阿森纳一线队仍然没有获得太多的出场机会。在权衡利弊之后，主教练温格决定将威尔希尔租借给另一支英超球队博尔顿。

2010年1月29日，阿森纳宣布将威尔希尔租借至博尔顿直至赛季结束。租借期间，威尔希尔表现十分出色，共为博尔顿出场14次，打进1球。在博尔顿与西汉姆联的比赛中，威尔希尔打进了职业生涯的首粒英超进球，此外，他在博尔顿还有3次助攻。

阿森纳足球俱乐部（2010 年 5 月 31 日 - 2016 年 8 月 30 日）

2010-11赛季，经过在博尔顿的历练，主教练温格认为威尔希尔有能力在英超有所作为。2010年酋长杯，威尔希尔继续发挥出色，温格也多次拒绝了包括博尔顿在内的多支英超球队的租借提议。回到阿森纳后，威尔希尔成为了队中的绝对主力，从联赛首轮对阵利物浦开始，威尔希尔就成为首发。在阿森纳6-0大胜布拉加的欧冠小组赛中，威尔希尔发挥亮眼，荣膺阿森纳9月最佳球员称号。

2010年10月16日，在阿森纳对阵伯明翰的比赛中，威尔希尔因对对方前锋粗暴犯规领到了职业生涯第一张红牌。不过，三天后的2010年10月19日，威尔希尔在欧冠赛场上发挥出色，在阿森纳5-1大胜顿涅茨克矿工的比赛中打入个人首个欧冠进球。

2010-11赛季过半，被誉为“小威胁”的威尔希尔已经成功替代德尼尔森·佩雷拉·内维斯，成为阿森纳的首发中场。2011年，威尔希尔继续着出色的表现，在欧冠对阵巴塞罗那的1/4决赛中，面对对方的巨星中场哈维、基兰·埃尔南德斯·克鲁斯、安德烈斯·伊涅斯塔等人，威尔希尔毫不退缩，丝毫不占下风。2010-11赛季是威尔希尔闪耀的一个赛季，他代表阿森纳在各项赛事中出场49次，打进2球，送出9次助攻。赛季结束时，威尔希尔还获得了PFA赛季最佳年轻球员奖，入选PFA年度最佳阵容，并被评选为2010-11赛季阿森纳最佳球员。

2011年夏天，阿森纳两大核心球员法布雷加斯和纳斯里相继转会，威尔希尔被球迷赋予了成为阿森纳新一代领袖的使命。然而在阿森纳与纽约红牛队的季前热身赛中，威尔希尔脚踝受伤。赛后诊断显示，他的伤势比人们想象的要严重得多。2011年9月26日，威尔希尔接受了脚踝手术，但需要休养四到五个月。但在2012年4月，在阿森纳与维冈的赛后新闻发布会上，阿森纳主帅温格确认威尔希尔将缺席本赛季。

2012-13赛季，随着阿森纳队长罗宾范佩西于2012年8月转会曼联，威尔希尔继承了范佩西的10号球衣，原来的19号则由新援桑蒂卡索拉继承。2012年10月欧冠最快进球的记录保持者是，威尔希尔正式伤愈复出，参加了阿森纳U21预备队对阵阿斯顿维拉的比赛。

2013-14赛季，2013年11月27日，在欧冠联赛阿森纳对阵马赛的比赛中，威尔希尔开场27秒便破门得分，创下英格兰球员在欧冠联赛的最快进球纪录。单场梅开二度也是威尔希尔首次代表阿森纳一线队出场，成为击败陈楚夫的比赛主力。

2014-15赛季，2014年11月22日，在阿森纳与曼联的比赛中，威尔希尔被曼联小将帕特里克·麦克奈尔踢中脚踝，虽然经X光检查没有骨折，但是韧带受伤，伤势依然严重。2014年11月27日，阿森纳俱乐部官网宣布威尔希尔脚踝手术成功，将缺阵3个月左右。2015年5月5日，因脚踝严重伤势休养五个半月后，威尔希尔在对阵赫尔城的比赛中完成复出。2015年6月1日，威尔希尔随阿森纳在温布利大球场4-0战胜阿斯顿维拉，成功卫冕足总杯冠军。这也是威尔希尔第二次获得足总杯冠军。

伯恩茅斯足球俱乐部（2016 年 8 月 31 日 - 2017 年 5 月 31 日）租借

2016-17赛季，北京时间2016年9月1日，伯恩茅斯足球俱乐部宣布，球队以租借形式签下阿森纳中场球员威尔希尔，租借期为一个赛季。

威尔希尔是温格时代阿森纳青训最出色的代表之一，是2009年枪手夺得青年足总杯冠军的核心成员。2011年，不到20岁的威尔希尔在欧冠淘汰赛对阵巴萨的比赛中发挥出色，震惊世人。不过受伤病影响，威尔希尔从未踢过一个完整的赛季，成长速度明显放缓，威尔希尔也不得不在一定程度上改变踢球风格。威尔希尔细腻的控球、强大的盘带能力以及在密集空间内出色的摆脱和传球能力都非常出色，性格硬朗，不惧对抗，早期防守凶狠。经过几次严重的伤病欧冠最快进球的记录保持者是，威尔希尔在比赛中更加注重自己的传球和调度。

阿森纳足球俱乐部（2017 年 6 月 1 日 - 2018 年 7 月 8 日）

2017-18赛季，杰克·威尔希尔租借期满后回归母队阿森纳，赛季结束后联赛出场20次，打进1球。

西汉姆联足球俱乐部（2018 年 7 月 9 日 - 2020 年 10 月 6 日）

2018-19赛季，杰克·威尔希尔自由转会加盟英超西汉姆联队。

2020年10月6日，杰克·威尔希尔宣布与西汉姆联队终止合同。

伯恩茅斯足球俱乐部（2021 年 1 月 18 日 - 2021 年 7 月 1 日）

2021年1月18日，伯恩茅斯官方宣布威尔希尔归队。

2021年7月1日，威尔希尔合同到期，成为自由球员。

奥胡斯足球俱乐部（2022 年 2 月 21 日 - 2022 年 7 月）

2022年2月21日，丹麦超级联赛奥胡斯队官方宣布威尔希尔以自由球员身份加盟该队。

2022年7月6日，奥胡斯俱乐部确认威尔希尔合同到期后不会与其续约。

退休

2022年7月，威尔希尔宣布退役，成为阿森纳U18队主教练。